Välkommen till en stad som heter Black Hollow, där hjälten i The Upside Down, en tonåring som heter Eddie, bor. Pojken förlorade sin älskade hund Buddy och detta hände mot bakgrund av uppkomsten av konstiga skuggor i staden, som gradvis förvandlar staden till en spöklik. Husdjuret har förmodligen dykt i en av de spöklika fällorna och kan inte ta sig ut. Hjälp pojken att korsa stadens längd och bredd, överleva ändlösa vågor av attacker från spöklika monster och hitta sitt husdjur i The Upside Down.
